作为警视厅工作方法改革的一环，刑事部机动搜查队（通称：机搜）的部队由三部制变更为四部制。志摩一未被调来担任作为临时部队新设立的“第四机搜”的队员，但是，因为人事纠纷，没找到能做他搭档的队员。无奈之下，队里只好召来在候补阶段就落选了的奥多摩派出所的片儿警伊吹蓝，命他二人成为搭档。志摩不知伊吹是何等样人物，不安地搜集着情报，结果，发现对方跑得快，但短时间内辗转了多个部门，而曾经的刑警同事们都说“不想谈关于他的话题”“不想再见到他”。志摩越是调查越是感到不安。终于，他迎来了第一次在第四机搜执行任务的这一天。初次见面的伊吹令人意外地彬彬有礼，志摩对他产生了很好的印象，但事情却有意外的展开。
伊吹和志摩一起巡逻时，伊吹对旁边的车产生了怀疑。这时，警视厅发来通知说杀人案的嫌疑人正带着凶刀逃跑。根据嫌疑人的特征，伊吹发现嫌疑人可能就在旁边的车里，于是开始追踪。另一方面，在杀人现场进行初步搜查的阵马与九重，根据第一发现人的证言，得知带着凶刀逃走的人叫加加见崇。据说，加加见是成为案件发生地的清洁公司的员工，平时工作认真努力。被害人是公司的专务。就在大家怀疑加加见与专务的关系时，阵马发现遗体周边有许多血掌印，但加加见逃出房间时却没在门把手上留下血迹，他觉得这很不可思议。追踪可疑可车辆的伊吹和志摩，通过驾车的田边将司和坐在副驾驶席的他的妻子早苗胆怯的样子，断定加加见在车内胁迫田边夫妻，于是小心翼翼地上前询问情况。然而，在接触时，田边夫妇的态度颇为微妙，事件也向着预料不到的方向发展。
西武藏野署管界内频频发生恶作剧报警。该署刑警毛利和向岛说，这种恶作剧报警是有人在模仿“报警，然后从警察手中逃脱的玩家获胜”的网络游戏规则，也就是所谓“愉快犯”在玩弄警方。迄今为止，所有处理恶作剧报警的警官都没能追上那个犯人。听说这种情况后，自信脚力无人能及的伊吹自告奋勇要逮捕犯人。过了些天，伊吹与志摩在管界内巡逻，接到通报称有人打了报警电话后随即挂断，而这与恶作剧报警的手法如出一辙。他们便展开调查。
某天，发生了使用手枪杀人未遂的案件。受害者是女公关青池透子，她和男性加害者都离开了现场。伊吹和志摩接到通报，急忙前往透子所去的附近的药店。根据店主的证言，透子在店内接受了枪伤的应急处置后，就带着装着大量现金的行李箱离开了。桔梗得知透子与过去的地下赌场事件有关后，指示伊吹和志摩寻找透子的下落。
以日本人店员工作的便利店为目标的数起强盗案件在同一时间发生。伊吹和志摩乔装成便利店员在案发现场周围的店铺里进行卧底调查。然而，那间店也被强盗袭击了。不尽如此，附近的店铺接连被强盗袭击。不过，强盗被化装侦查的警员一网打尽。犯人是外国人，其中多半是低薪工作的前技能实习生。伊吹和志摩也同样抓住了犯人，但是，教导二人如何在便利店工作的留学生梅所就职的店铺被强盗打劫时犯人却逃走了。以这一事件为开端，梅被怀疑是强盗的共犯。伊吹和志摩为了向梅的周围人进行调查而拜访了她所就读的日语学校的职员水森。这时，伊吹去见恩师、前刑警蒲郡。蒲郡现在在外国人支援中心工作。从他那里，伊吹得知了外国劳工的真实状况。伊吹因为意外的收获而接近了案件的真相。
伊吹听到传闻“志摩杀了自己的搭档”，遂向志摩本人询问真相。然而，志磨一言不发。伊吹忍耐不住，又向九重打听志摩的前搭档香坂可疑的死亡。他得知，当时刚到搜查一课的香坂与志摩一起调查利用铊杀人的连续毒杀案件。然而，就在真凶被捕的当天，人们也发现了香坂的尸体。因为屡屡与香坂发生冲突，志摩遭到怀疑，从那以后被称为“搭档杀手”。后来，伊吹带着九重开始调查香坂之死的真相，以及与其有关的连续毒杀事件。
警方发出通报称集装箱房内发现男性尸体，伊吹和志摩前往进行初步调查。在现场，二人看到行李箱间内，一具被埋在猫砂里的尸体，尸体表情平和，似乎在微笑。乍一看像是自杀，但二人觉得不是自杀。他们找到其他集装箱房的使用朱莉、离家出走的少女苏和摩亚进行调查。根据违法居住在集装箱房内的男人仓田的证言，他们了解到关于死者的一些事实。另一方面，阵马的长子要结婚，他为了出席亲家见面会而前往会场。在半路上，他偶然遇到通辑犯，急忙追了上去。
山中发现离奇死亡的男性遗体，伊吹、志摩急忙赶赴现场。遗体上留有极具特征的创伤形成的文字，这可能属于未解决的连续猎奇杀人案，案件的调查归搜查一课负责。参加调查会议的伊吹和志摩被派去帮助一课的刑警刈谷。他们与刈谷同去拜访不自然死亡研究所（通称UDI）。在那里，伊吹、志摩遇到了临床检查技师坂本。后来，伊吹偷偷看了这次案件的调查资料，得知之前造成数名男子死亡的连续杀人案的负责刑警是恩师蒲郡。伊吹、志摩依靠从蒲郡那里得到的情报开始追踪犯人。
桔梗家被安装监听器的事件还在调查中，她和伊吹、志摩他们收到情报，据说报假警案件中逃跑的那个高中生成川正出入于与黑社会有关的地方。九重觉得成川逃跑自己也有责任，所以志愿加入搜查，和阵马一起准备找出成川。另一方面，成川受久住照顾，奉命接触了播客REC，拜托他寻找被悬赏一千万的羽野麦。这时，警方了解到，桔梗家入侵事件的主犯是与Etri有关的辰井组组员，决定在其经常出入的场所进行搜查。桔梗害怕Etri再次逃脱，命令伊吹、志摩搜寻与Etri有关联的某个人。
伊吹和志摩追踪的Etri被无人机投下的炸弹炸死了。根据司法解剖结果，Etri的真实身份是五年前发生的杀人案的嫌疑人。伊吹等人想知道是谁、为了什么目的要杀死Etri。经1机搜的糸卷调查，他们得知，Etri经常在某个熟悉系统开发的年轻男子的指示行动。志摩怀疑那个年轻男人就是叫久住的人。如今关在拘留所的高中生成川认识久住。桔梗指示九重和阵马从成川口中问出久住的消息，又指示伊吹和志摩搜查证据。4机搜团结一心追查炸弹犯的下落。另一方面，播客REC从代替被捕的成川的自称“滨田”的人那里获得了有关无人机爆炸案相关的机密档案。
